Drifter – громадная игра-песочница, в которой геймеру предстоит исследовать практически безграничные просторы открытого космоса на космолёте главного героя – отважного приключенца и мастеровитого пилота, желающего получить как можно больше денег для обеспечения своей богатой жизни. На протяжении всего нахождения в однопользовательской кампании игровой процесс сопровождается саундтреком, что был создан известным композитором Дэнни Барановским, подчёркивающим происходящее на экране и добавляющим атмосферности.
Геймеру предоставляется полная свобода действий. Все территории, доступные для исследования, занимают громадное пространство, что можно облететь за сотни световых лет. Специально оборудованный корабль протагониста умеет развивать сверхзвуковую скорость, проходя гигантские расстояния за несколько секунд. Это значительно упрощает изучение галактики, что процедурно генерируется при помощи добавленного в проект искусственного интеллекта, создающего карту на основе имеющихся типов объектов окружения. Пользователю предоставляется возможность выбирать способы заработка финансов: выполнением поручений по уничтожению космических пиратов, благодаря добыче руды, поисков артефактов, торговлей в разных системах и так далее.