Wing Commander: Prophecy – это очередная часть компьютерной серии игр, сочетающих в себе научную фантастику и космический симулятор боевых сражений. Управление в игре осуществляется двумя режимами: базовым, он подходит для новичков и случайных игроков, и в полноценном, позволяющем ощущать максимум реалистичности во время космических баталий. В обоих режимах применяется один и тот же движок динамики полетов, но в базовом искусственный интеллект поможет пилотировать крейсером, в то время как в основном необходимо учитывать много нюансов. Управление достаточно сложное, но позволит применять больше маневров.
Имеется возможность периодически отключать систему сцепления, она позволяет игроку удерживать тягу вперед, чтобы судно могло вращаться вдоль осей, словно если бы космо-корабль был самолетом. Получается, раз система отключена, то можно поворачивать корабль, не теряя при этом скорость движения. Это позволяет быстро разворачиваться в обратную сторону и отбиваться от атак преследующего противника.
Миссии выполняются поэтапно, основной сюжет является постоянным, но, даже проигрывая в сражениях можно двигаться вперед по сценарию. Каждая новая задача становится все сложнее, ведь противник развивается. Как и в предыдущих частях, предстоит биться вместе с командой союзников, некоторые из них могут быть уничтожены во время боя, других же необходимо прикрывать любой ценой. В перерывах между сражениями можно общаться с различными персонажами на судне и модифицировать транспортное судно.